日暮戈薇是就读于国中三年级的15岁普通小女生，某日，她偶然通过家中神社的枯井来到了500年前的战国时代，狼烟四起，妖怪横行，世间大地生灵涂炭。
戈薇在御神木那里邂逅了被封印的半妖犬夜叉。
50年前，意欲变成真正妖怪的犬夜叉，为了得到四魂之玉结识拥有强大灵力的巫女桔梗。
犬夜叉因此希望变成人类，而桔梗也打算在净化完四魂之玉后过回普通人的生活。
然而，对桔梗心存邪念的盗贼鬼蜘蛛将灵魂和肉体献给妖怪，继而转生变成邪恶的半妖奈落。
在他的一番挑拨下，犬夜叉被桔梗封印在神木之上，重伤的桔梗也在悲伤绝望中死去。
桔梗转生的戈薇解救了犬夜叉，却不慎将四魂之玉射成碎片。
为了找回碎片，她和犬夜叉以及随后遇到的伙伴：七宝、弥勒、珊瑚踏上了充满艰难险阻的旅途。
四魂之玉的一枚碎片落到了不归森林，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸，然而，为解开斗牙王的牙齿封印，他派遣随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人陆续引至不归森林，诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界，之后犬夜叉一行人陷入苦战，琉璃和玻璃夺走了珊瑚的云母和法师的风穴。
戈薇的意识逐渐落入玛瑙丸的控制之中，在不受自身意志的驱使下，戈壁将箭头指向犬夜叉，欲将犬夜叉再度封印，然后桔梗出现阻止，戈薇被推入跨越时代穿越过来的枯井，回到现代，依靠着犬夜叉的呼唤，戈薇决定回去面对一切，二人靠集体的力量打败玛瑙丸，最后一行人再次踏上新的旅途。
《犬夜叉》动画与漫画基本无任何区别，因为动画是在漫画的基础上制作的，以漫画为原型制作动画，剧情并无区别。
《犬夜叉》是日本漫画家高桥留美子于1996年11月27日开始在《周刊少年Sunday》杂志上连载的以描写战国童话故事为题材的长篇漫画，于2008年6月18日完结，历时11年7个月共含558话（全56册），单行本由小学馆发行。